I slutningen af 1520’erne blev de to såkaldte boder bygget sammen og fik det renæssance-udtryk, som vi ser i dag. I de følgende næsten to hundrede år boede en række af byens rige borgere i huset, men i 1709 kom huset i offentligt eje. Bystyret havde brug for et mindre og mere solidt rådhus end det eksisterende i Grønnegade, som efterhånden var så ringe, at det blev revet ned og materialerne anvendt i andre huse i byen.
Fra 1709 og helt frem til den store kommunalreform i 2006 fungerede huset som rådhus, til sidst dog kun til byrådsmøder og ceremonielle formål.
Det Gamle Rådhus skulle rumme mange funktioner: Administration, arkiv, møderum, tingstue (retslokale) og arrest. Selv om den offentlige forvaltning var minimal, og borgerne i Ribe sikkert ikke var mere kriminelle end andre steder, skulle det hurtigt vise sig, at bygningen var alt for lille til at kunne rumme det hele. Derfor blev der snart lavet en tilbygning langs Sønderportsgade, som rummede tingstue og bolig til arrestforvareren samt et lille sprøjtehus (brandstation).
Først i 1890’erne lykkedes det at skabe en større udvidelse. Bygningen ved siden af Det Gamle Rådhus ud mod domkirkepladsen blev nu indrettet til arrest og bolig for arrestforvareren. Det havde hidtil rummet skole og lærerbolig.
Herefter kunne rådhusets sidebygning ud mod Sønderportsgade blive revet ned. Her blev der i stueetagen indrettet stort retslokale og på 1. sal en smuk byrådssal. Hvor der før havde været arrest i stueetagen, blev der fra 1904 indrettet et lille museum, Rådhussamlingen, der fortæller om byens ordenshåndhævelse herunder om vægterne.
Det skulle snart vise sig, at Det Gamle Rådhus slet ikke kunne rumme det stadigt stigende behov for plads til den offentlige forvaltning. Kommune og amt måtte derfor købe og leje sig ind i bygninger rundt om byen. Efter den store kommunalreform i 1970 blev der bygget et stort nyt rådhus i Sct. Nicolaj Gade, og amtsrådet og hele forvaltningen kunne i midten af 1970’erne samles i en ny amtsgård i byens nordlige udkant.
Af funktioner i Det Gamle Rådhus var der nu kun byråds- og amtsrådsmøder, som fortsat blev holdt i den stemningsfulde byrådssal. Rådhuset var også et perfekt sted til borgerlige vielser, og ellers blev bygningen mest anvendt til ceremonielle formål. I december 2006 blev det sidste byrådsmøde afholdt. Den store kommunalreform betød, at Ribe fra 2007 blev en del af Esbjerg Kommune, og amterne blev nedlagt til fordel for store regioner. En samtidig reform af hele retsvæsnet betød, at byretten også blev nedlagt og samlet i en stor retsbygning i Esbjerg.
Siden 2007 har Det Gamle Rådhus derfor fungeret som et møde- og kulturhus. To-tre formiddage om ugen står huset til rådighed for kommunen til brug for vielser i Borgersalen, men herudover har Sydvestjyske Museer ansvaret for husets drift. Det bliver især anvendt til et stort antal møder og arrangementer; der er stadig en lille udstilling om Ribes lov og ret, og en ny udstilling om den store komponist Rued Langgaard åbner i efteråret 2023.
Både hoved- og sidebygning er – naturligvis – fredet.
